Arılarda Amerikan Yavru Çürüklüğü Hastalığı

Arılarda Amerikan Yavru Çürüklüğü
ARILARDA AMERİKAN YAVRU ÇÜRÜKLÜĞÜ (AYÇ) HASTALIĞI

Hastalığın tanımı: Amerikan yavru çürüklüğü (AYÇ) hastalığı, arı larvalarının prepupa dönemlerini etkileyen ve etkeni sporlanan bir bakteri olan Paenibacillus larvae'nın çoğalmasına bağlı olarak oldukça bulaşıcı, enfeksiyöz, kozmopolit bir hastalık olup ülkemizde ihbarı mecburi arı hastalıklarındandır Bu enfeksiyonun semptomları yeni ölmüş larvalarda kolaylıkla görülebilir Bu hastalığa kara larva, yapışkan larva ve bozuk, hastalıklı larva gibi adlar da verilmiştir

Amerikan yavru çürüklüğü bulaşıcı bir hastalık olup, yavru hastalıkları içerisinde en tehlikelilerindendir Hastalığa yakalanmış kovan her geçen gün zayıflayarak söner Hastalık bal arılarının bulunduğu her yerde şekillenebilir Arı ailesinin içinde yaşayan arı zararlılarının çoğunda olduğu gibi, bu hastalığın etkeni de en iyi petek gözündeki bir yavrunun sıcaklığında gelişir Bu bakteri larva ve pupa döneminde salgın bir hastalık yapar

Genel epidemiyoloji: 1906 yılına kadar 2 yavru çürüklüğü hastalığı birbirinden ayırt edilememekte ve durum yavru çürüklüğü olarak adlandırılmakta idi Philips, 1906 yılında bu 2 hastalığı birbirinden ayırt etmek için Amerikan ve Avrupa terimlerini kullanmıştır Bununla birlikte, bu isimler coğrafik dağılımdan değil, bilimsel olarak ilk defa araştırıldıkları alanları ifade etmektedir White (1907), Bacillus larvae adını verdiği bir bakterinin AYÇ hastalığının etkeni olduğunu belirgin olarak ortaya koymuştur Hastalığın coğrafi kökeni bilinmemektedir, fakat dünyanın hemen her yerinde bulunmaktadır AYÇ balarılarının bilinen en virulant yavru hastalığıdır Tüm bir koloniyi öldürebilme yeteneğine sahip olup bakteriyel sporların uzun süre canlılığını koruyabilmesi (35 yıl ve üzeri) ve olumsuz koşullarda bile canlılığını sürdürebilmesi nedeniyle koruma ve kontrol açısından sorunlar oluşuran birkaç arı hastalığından biridir Hastalıklı larvaların bulunduğu petekler sporların en büyük kaynağı olup, bulaşma ve yayılmanın etkenleridir AYÇ enfeksiyonu balarısı topluluklarındaki enfeksiyonların en değişkenidir Oldukça bulaşıcı olan bu hastalık, enfekte peteklerin değiştirilmesi veya başka bir arılığa ait arılar tarafından hastalıklı kolonilerin yağmalanması yoluyla yayılmaktadır AYÇ hastalığının mevsimsel bir salgın olma durumu yoktur; yavrunun bulunduğu yılın herhangi bir zamanında görülebilir Fakat yavru çıkış sezonunun aktif olduğu süre boyunca çoğunlukla teşhis edilir

Etiyoloji: Patojen etkenin sınıflandırılması: White (1907, 1920) Bacillus larvae'nın AYÇ hastalığının etkeni olduğunu ortaya koyarak türlerin tam bir tanımını yapmıştır Ash ve çalışma arkadaşları, 1993 yılında hastalık etkeni olan türü yeni olarak tanımlanan, 3 adet Bacillus grubundan oluşan bir soy olan Paenibacillus soyunda tekrar tanımlamıştır Mevcut taksonomiye göre hastalığın etkeni, Paenibacillus larvae 'dır

Paenibacillus larvae, Gram (+), 25–5 ; 05-08 µm büyüklüğünde çomak şeklinde bir bakteridir Bakteri çok hızlı çoğalır Çoğalma esnasında uçları çoğu kez birbirinden ayrılmadığından bakteri zincirleri meydana gelir Sürekli formları olan ve 11-19 ; 04-07µm büyüklüğündeki sporları oluştururlar Bakterinin vejetatif şekli olan çubuk formu; ne olgun arı, ne de yavrular için bir tehlike oluşturmaz Spor formu ise, yavrular için patojen olup arılarda hastalık yapamaz Besinlerle beraber larvalara bulaştırılan bakteri sporları larvalarda hastalığa neden olur

Bulaşma ve nakil: Paenibacillus larvae sporları kuruluğa, yüksek ısıya (100oC 'ye 10 dakikadan fazla süre), ultraviyole ışığına maruz kalmaya oldukça dirençlidir ve %10'luk formaldehit solüsyonları gibi klasik dezenfektanlarla 5 saatten fazla süreyle temasta bile canlılıklarını korurlar Paenibacillus larvae, Bac anthrachis basiline benzer, çok dayanıklıdır Etkenin spor formunun kovan içinde ve toprakta 60 yıl yaşadığı tespit edilmiştir Balda 1-10 yıl, eritilmiş balmumunda ( 65-75ºC de ) 5 gün yaşar Temel petekte 45 yıl, eritilmiş balmumunda (72oC) 5 gün, 116oC'ye kadar ısıtılmış balmumunda ise 20 dakika kadar yaşayabilir

Yavru çürüklüğü kuru olarak 100ºC’ye 8 saat, nemlendirilmiş yavru çürüklüğü kütlesinde sporlar 60-80ºC’ye 240-180 dakika, 90ºC’ye 120 dakika, 95ºC’ye 55 dakika, 97ºC’ye 45 dakika ve 100ºC’ye 11-14 dakika dayanabilir Bal içinde sporlar, sulu bal sıvısındakilere göre daha dirençlidirler
Koloni içinde yayılma: P larvae ssp larvae sadece larvaları enfekte eder, ergin arıları enfekte etmez Larvalar besinlerinde mevcut olan sporları tüketerek enfekte hale gelirler Çok az sayıdaki enfekte birey kovanın temizliğinden sorumlu işçi arılar tarafından koloniden uzaklaştırılır Zaman geçtikçe, kalan enfekte larva yada pupalar pul halinde kurur ve petek gözünün tabanına sıkıca yapışır Bunların işçi arılar tarafından uzaklaştırılması çok zordur Pullaşmış bir tek larva milyonlarca spor içerir Enfeksiyon 2 temel yolla yayılır İlki, enfekte larva içeren petek gözlerindeki larvaların %8-19'unun kendi kendilerini enfekte etmeleridir İkinci olarak da petek gözlerinin temizliğinden sorumlu arıların sporları larvaların gıdalarına nakletmeleridir Sporların bu ikinci yolla nakli işçi arıların, sporları ve polen tanelerini mideden orta mideye nakleden bir filtre görevi üstlenen proventrikülüsünün faaliyeti ile azaltılabilir Larvaların AYÇ'ye duyarlılığı yaşa bağlı olarak azalır

Koloniler arası bulaşma: AYÇ'nün bir koloniden diğer bir koloniye nakli, hastalık siklusunda temel bir basamaktır Apikültür uygulamaları hastalığın bulaşmasında önemli bir etkiye sahiptir AYÇ'nün nakli birkaç yolla olabilir Bunlar arasında kontamine bal ve polenle beslenme, hastalıklı kolonilerden sağlıklı olanlara yavru çerçevelerinin nakli, etkene ait sporlarla kontamine olan kovan malzemelerinin kullanılması ve nadiren de olsa yağmacılık sayılabilir Arıların bizzat kendisi; ürün tozlaşması, kullanılan kolonilerin hareketleri ile, çekirdek koloni ve paketlerini satın alarak veya satarak, orijini bilinmeyen bal yada polenle arıları besleyerek ve arılıktaki sağlık şartlarını göz ardı ederek koloniler arasında bulaşmaya sebep olur Hastalık vakalarını ve bunların ciddiyetini etkileyen faktörler: AYÇ hastalığı, bir kolonide belirgin semptomlar ortaya konmaksızın yıllar boyunca endemik olarak kalabilir Bununla birlikte, belirgin bir zaman sürecinden sonra birkaç larva enfekte hale gelebilir ve enfeksiyon ölü larvalar kovandan uzaklaştırılmadan önce, spor oluşturabilir safhaya ulaşabilir Doğada Apis mellifera doğal kovanları düşük yoğunluktadır Koloniler arası yağmalama, bal çalmanın azalmasıyla elimine edilebilir Ayrıca doğal arı kovanları küçük veya dar girişlere sahip olduğundan yağmalamaya karşı savunma daha etkindir
Bölgedeki tüm arılıklar hastalıksız olmadıkça, hiçbir arılık bu ve benzeri arı hastalıklarından kendini koruyamaz

Patogenezis: Sporlar hastalığın enfektif formunu temsil eder Larvalar gıdalarda mevcut sporları alarak enfekte olur Sporlar pH'nın 66 olduğu orta mide boşluğunda larva tarafından alındıktan bir gün sonra çoğalmaya başlayarak etkenin vejetatif formunu oluştururlar Flagellalı çomaklar bağırsak lumeninde çoğalamaz Bununla birlikte periferik membrana göçederek ön mide epitelyumunu delerler Vejetatif çomaklar ön mide hücrelerine fagositoz yoluyla girerler Bazı bakteriler fagositik vakuollerde tahrip edilirlerse de diğerleri canlılığını sürdürür İstilaya uğrayan hücrelerin erimesini takiben bakteriler, konakçının hemoseline girerler Çomaklar hemolenfte çok fazla ürerler ve daha sonra sporlanmaya başlarlar Larva sistemik bakteriyemi sonucu ölür İstilaya uğrayan ön mide hücresinin erimesinden başka toksin salgılama olayı yoktur, hastalık sadece sistemik bir bakteriyemidir

Sporların çimlenmesi için gerekli şartlar en fazla genç larvalardadır Fakat optimal koşullar vejetatif çoğalma için uygun olmayan bir hale gelir Sporların çimlenmesi yaklaşık 66 pH, 36-37oC ısı ve %5-10'luk CO2'li ortamda mikroaerofilik koşullarda olur Vejetatif bakteriler larva bağırsağında çoğalamaz Çünkü bu safhada bakteriler aerobik ve hareketlidir Böylece epitelyuma göç edip vücut boşluğunu delerek aerobik koşulların mevcut olduğu hemolenfe geçer ve burada çoğalır Sporların çimlenmesi genç larvalarda yaşlılara göre daha yavaştır ve vejetatif çomaklar dışkıdaki içerik şeklinde atılmadan önce epitelyuma ulaşacak ve dokuları istila edecek kadar yeterli zamana sahip olmayabilir Vejetatif hücreler diğer larvalar için enfektif değildir ve kuru ortama direnç gösteremez Daha yaşlı larvalar etkenin vejetatif hücrelerinin hareketi için artan oranda bir engel teşkil eden ve daha kalın bir peritrofik membrana sahiptir Diğer bir engel de orta mide epitelyumudur Eğer bakteri peritrofik membranı delip geçer ve orta mide epitelyumuna başarıyla nüfuz ederse larvanın ölümü kaçınılmazdır Bakteriler pupa döneminden önce larva dokularında prolifere olursa enfekte larva hemen ölür ve sporlar şekillenir ve bunların çoğu yumurtlamadan sonraki 11 gün içinde prepupa döneminde olur Enfeksiyon esnasında larvanın için bulunduğu yaşa göre larva çok erken ölür Ölü larvalar, işçi arılar tarafından petekten atılır Orta yaşlı larvaların enfekte olmaları halinde, larvalar salyamsı forma dönüşürler Bazı hallerde katılaşırlar Yaşlı larvalar enfeksiyona rağmen gelişimini tamamlayarak ergin arı haline gelirler Bu larvaların orta bağırsaklarında bulunan sporlar ve vejetatif form halinde çubuklar, son bağırsak üzerinden pislikle beraber dışarıya çıkar ve kovan içine atılır Şayet basiller, pupa oluşum safhasında hemolenfe geçmişse, erken nimf (prenimf) ölür Bundan birkaç gün sonra petek gözünün kapakları düşer, çatlar veya ortada küçük bir delik gösterir Ölü larva önce saydamsı bir kütle oluşturur ve sonra katılaşabilir İşçi ve erkek arılar ilk 3 gün arı sütü ile beslendikleri için genç larvaların ilk 2 gün hastalığa yakalanma olasılığı zayıftır Yumurta açılımından sonra 53 saatten itibaren larvalar hastalığa yakalanmaya açık hale gelir

Klinik semptomlar: Kuvvetli kolonilerde yeni bulaşmış hastalığın farkına varmak oldukça zordur Hastalık ilerledikçe arı sayısında bir azalma başlar Aktif ve çalışkan arılarda tembellik ve halsizlik göze çarpar Hastalığın başlangıcında uçuş deliği önünde, açık ve kapanmış gözlerden söküp atılan henüz tam kurumamış koyu renkli larvalara rastlanır Sağlıklı bir larva, inci beyazı görünüşünde, petek gözünde dik vaziyete bulunur Amerikan yavru çürüklüğünde enfekte bir larva, önce petek gözünün tabanında C harfi şeklinde gelişir Sonra hücreyi dolduracak şekilde yukarı doğru gelişir Enfekte larvalar bu dik pozisyonda ölürler Bundan başka, AYÇ hastalığı yavru peteğini ve petek gözünün içeriğinin karakteristik özelliklerini içeren belirgin semptomlara sahiptir Enfekte peteklerin genel görünüşü sağlıklı kapalı gözleri, hastalıklı larva kalıntılarını içeren açık gözler ve boş gözlerden ibaret alacalı manzarada görülür Hastalıklı larvaların bulunduğu petek gözlerinin kapakları iç bükey, koyu renkli ve sümüksü manzaradadır Kapalı gözlerde kapağın rengi solmuş, içeriye doğru çukurlaşmış, ayrıca delinmiş (toplu iğne başı kadar) durumdadır Enfeksiyon ilerledikçe petek gözlerinin kapakları düzensiz delikler haline gelir Ölü larvalar koyu renkli, kahverengi, hatta siyaha kadar renk değiştirir Ölü larva çikolata rengini aldığında bir kibrit çöpü sokulup çekilirse, larva iplik gibi 25-10 cm uzar

Ölü larvaları içeren peteklerde tipik zamk kokusu veya bozulmuş balık kokusu vardır ve nihayet 1 ay veya daha sonra hastalıklı bireyler kokonlara kuvvetle yapışmış, tipik koyu pullar halini alır Ölü pupanın kurumuş kalıntısı işçi arıların söküp çıkaramayacağı şekilde petek gözünün içine yapışmıştır Eğer ölüm pupa safhasında olursa, pupa dili şeklinde isimlendirilen ve pupaların ağız organellerinin dışarı uzaması şeklinde ve petek gözünün tavanına yapışan ve hastalık için karakteristik olan bulgulardan birisi şekillenir Dile ilaveten kurumuş pul şeklindeki larvalar da hastalık için patognomonik olan özelliklerdir

Hastalık 7-10 aylar arasında çok yaygındır

Marazi madde alınması ve laboratuvara ulaştırılması: Amerikan yavru çürüklüğü için, alınacak petek numunesi 10x10 cm ebadında, mümkün olan en fazla sayıda ölü veya renksiz larva içeren kısımdan alınmalı ve petek numunesinde asla bal bulunmamalıdır Alınacak petek numunesi kağıda sarılmalıdır Plastik çanta, alüminyum folyo, teneke kutu veya cam kavanoz içinde olmamalıdır Zira bu maddeler numunelerde mantar üremesine neden olarak doğru teşhisi olanaksız hale getirir Petek numunesi ayrıca tahta yada karton kutu içinde de gönderilebilir Numune ile birlikte kime ait olduğu, nereden alındığı ve hastalıkla ilgili tamamlayıcı bilgiler verilir

İlkbahar ve sonbaharda arı kovanları birer kez kontrol edilir Hasta kovanlar her ay kontrol edilir

Teşhis: Amerikan yavru çürüklüğü eğer bir sonraki yıla devrederse, o zaman basit yavru çürüklüğünü yapan Str faecalis ’ten ayırt edilmesi zordur Laboratuvar bulguları için marazi madde alıp göndermek gereklidir Laboratuvarda patojen etkenlerin identifikasyonu için mikroskobik inceleme, Holst süt testi, immunofloresan yöntemi ve besi yerinde etkenin üretilmesi (kültür teknikleri), nitrat redüksiyon testi, katalaz testi ve balda spor aranması gibi teşhis metotları kullanılarak teşhis edilir

Tedavi: Hastalık yeni başlamış ve hemen farkına varılmışsa ilaçla tedavi mümkün olabilir Bu durumda hastalıklı koloni bazı kimyasal maddeler yardımı ile bazı antibiyotiklerle tedavi edilebilir
Kontamine materyallerin dezenfeksiyonu: Kontamine materyaller 2 yolla dezenfekte edilir

Fiziksel yollar
1Kolonilerin yakılması: Kontamine kolonilerle ilgili güvenilir metotlardan bir tanesi bunların yakılarak gömülmesidir Enfekte bir koloniye ait tüm arılar sentetik pretroidler veya gaz yağı gibi bir insektisitle yakılmalı ve kalıntılarla küller bir çukur açılarak gömülmelidir
2Alevden geçirme: Kovanın iç kısımlarının alevden geçirilmesi bir sterilizasyon yöntemi olarak kullanılmıştır
3Parafin içine daldırma: Arılar, petekler ve bal normalde arılıkta tahrip edilir iyi durumdaki tahta malzeme (çerçeveleri ve petekleri içermeyen) 150oC'ye kadar ısıtılmış parafine en az 10 dakika süreyle daldırılır Bu yöntem Yeni Zelanda'da son 50 yıldır başarıyla uygulanmaktadır
4Gama radyasyon: Kobalt 60'dan elde edilen gama radyasyon, kontamine peteklerin ve tüm tahta malzemelerin sterilize edilmesinde güvenilir bir yöntemdir Etkenin spor ve vejetatif formlarına etkilidir Arıların beslenmesinde kullanılan polen ve ana arı adayları için kullanılan bal da bu yolla muamele edilebilir Hastalıklı kolonilerin bal içermemesi ve ekipmanın radyasyon merkezine gönderilmeden önce tüm arıların öldürülmesi gereklidir Radyasyondan yararlanma yöntemi henüz pratik olarak uygulanmamaktadır

Kimyasal yollar
Etilen oksit fumigasyonu: AYÇ ile enfekte materyali sterilize etme yeteneğindedir Bununla birlikte ticari olarak uygulanamaz Zira çok masraflıdır, kullanılan gaz karışımının yanıcı özelliği vardır ve kanserojenik kalıntı bırakır Bu da etkinliğine gölge düşürür
Metil bromür: Oldukça nöyrotoksik olmasına karşın kontamine ekipmanın dezenfeksiyonunda başarıyla kullanılır
Küllü su: Potasyum hipoklorit yoksa, metal arıcılık malzemeleri % 1'lik küllü suda 1 saat kaynatılarak da dezenfekte edilebilir
Potasyum hipoklorit: çamaşır sodası olarak da bilinir Metal şurupluklar, el demiri, körük, ana arı ızgarası, maske, eldiven vb gibi malzemeler 5 lt kaynar suya katılan 500 ml çamaşır suyu çözeltisinde 5-10 dakika kadar tutulur, sonra bol suyla durulanır ve güneşte kurutulur Hazırlanan sodalı suya 250 gram kalsiyum klorit ilave edilirse daha güvenilir bir dezenfeksiyon gerçekleştirilir
Zefiran: 100 mlde 10 gr Benzalkonyum klorür içerir Maske, eldiven gibi kıyafetlerin sterilizasyonu için 1/4000'lik eriyiği tercih edilmeli ve çözelti için saf su kullanılmalıdır
Hidrojen peroksit: Oksijenli su olarak da bilinir % 1'lik hidrojen peroksit çözeltisi ile arıcılık alet ve ekipmanları, boş kovanlar ve çerçeveler sprey şeklinde ilaç püskürtülerek dezenfekte edilebilir
Kloramin: Boş kovan ve peteklerin dezenfeksiyonında %4'lük kloramin çözeltisi de kullanılmaktadır
Kalsiyum siyanit fumigasyonu: Kalsiyum siyanit tozu metal bir kapta bulaşık kovan içine konursa, zehirli siyan gazı buharlaşır Ancak bu gaz nemli ortamda hidrojen siyanit gazına dönüştüğünden gerekli önlemler alınmadan kullanılmamalıdır

İlaç Tedavisi
AYÇ hastalığı ile enfekte koloniler, koloninin hala bal üretebilmesine imkan vermek için hastalık bulgularını baskılamada antibiyotiklerle tedavi edilebilirler Antibiyotikler sadece vejetatif formlarına etkilidir Sporlar bunlarla öldürülemez İlaç tedavisinin etkinliği farklılık gösterir Hastalık yeni başlamış ve hemen farkına varılmışsa ilaçla tedavisi mümkün demektir daha az koloninin imhasının daha ekonomik olduğu durumlarda kemoterapi tavsiye edilmez

Oksitetrasiklin hidroklorür ve sodyum sülfathiazol birçok ülkede AYÇ hastalığının kontrolünde başarı ile kullanılmıştır Ancak, Oksitetrasikline karşı etkenin direnç geliştirmesi mümkündür Tylosin tartrat da hastalığın tedavisinde oldukça etkilidir

Hatalı ilaç uygulamaları balda kalıntı problemi yaratabilir Özellikle antibiyotiklerin gelişigüzel kullanılması ilaçlara karşı toleransın artışına yol açtığı gibi dirençli suşların ortaya çıkışı da kaçınılmazdır Özellikle ilaç seçiminin yapılmasında hastalık etkeninin antibiyotiklere karşı duyarlılık derecelerinin bilinmesinde büyük yarar vardır Özellikle Tarım ve Köyişleri Bakanlığı tarafından bal arıları için ruhsatlandırılmış ve veteriner hekim reçetesi ile satılan ilaçlar kullanılarak ilaçlama yapılmalıdır
Hastalıktan korunma: Korunmada esas hastalığın arılara bulaşmasını ve yayılmasını önlemektir

1 Her şeyden önce arıcılar hijyenik çalışmalı, hasta arı ailesi ile uğraşan arıcı işi bitince bol köpüklü sabunlu su ile ellerini yıkamalıdır Kullanmış olduğu aletler alevden geçirilmeli, aleve dayanmayanlar %10’luk sodalı su ile yıkanarak, yarım saat kaynatılmalıdır
2 Hastalıklı arı ailesinin balı, peteği, çerçeveleri vs diğer sağlam arılara kesinlikle verilmemelidir
3 Yağmacılık önlenmeli ve çıkmaması için önlemler alınmalıdır
4 Çıkan oğul kontrol edilmelidir Oğula verilecek temel petek ve ballı peteklerin temiz, hastalıksız olmasına özen gösterilmelidir
5 Hastalık etkeni taşımayan ana arı (satın alırken güvenli yerden alınmasına dikkat edilmeli) ile çalışılmalıdır
6 Arı meraları ve meyve ağaçları da hastalığı yaymada etkilidir Bu nedenle arıcı yalnız kendi arılığının değil, arılığına 5-10 km mesafedeki arıların da hastalıklı olup olmadıklarını gözlemelidir Hastalık etkeninin bulunmadığı çevrelerde arıcılık yapılmalı ve tedbirli olunmalıdır
7 Hastalığın ilk görüldüğü kovanlar ve arılar hastalık yayılmadan imha edilmeli ve hastalık ilgili makamlara ve çevredeki diğer arıcılara bildirilmelidir
Ayrıca hastalığa dirençli koloniler üretmek üzere genetik çalışmaları da yapılmış ve başarılı sonuçlar alınmıştır
Amerikan yavru çürüklüğü hastalığı 3285 sayılı Hayvan Sağlık Zabıtası Kanununa göre hazırlanan 2000/27 nolu tebliğe göre ihbarı mecburi hayvan hastalıkları kapsamına alınmıştır Tarım ve Köyişleri Bakanlığı Koruma ve Kontrol Genel Müdürlüğü Amerikan yavru çürüklüğü hastalığına karşı korunma ve mücadele talimatı yayınlamış olup, hastalıkla ilgili bilgiler ve hastalık çıktığında neler yapılması gerektiği bu talimatta belirtilmiştir

KAYNAKLAR
1 Anonim (2001) Bal arılarının amerikan yavru çürüklüğü hastalığına karşı korunma ve mücadele talimatı Tarım ve Köyişleri Bakanlığı Koruma ve Kontrol Genel Müdürlüğü, Ankara
2 Bailey, L and Ball, BV (1991) Honey Bee Pathology Academic Press, London
3 Colin, ME, Ball, BV and Kilani, M (1999) Bee Disease Diagnosis Instıtuto Agronomico Mediterraneo de Zaragoza
4 Morse, RA (1980) Honey Bee Pests, predators and Diseases Cornell University Press Ltd, London
5 Tutkun, E ve İnci, A (1992) Balarısı Zararlıları Hastalıkları ve Tedavi Yöntemleri Demircioğlu Matbaacılık, Ankara
6 Zeybek, H (1991) Arı Hastalıkları ve Zararlıları Tarım ve Köyişleri Bakanlığı Hayvan Hastalıkları Araştırma Enstitü Müdürlüğü, Etlik, Ankara